Es una ciudad de origen prerromano, remarca el vocablo mesapio Brention, cabeza de ciervo, que parece referirse a la forma del puerto que hospeda la ciudad. Antigua regia sede de los mesapios, Brindisi, por su posición estratégica, estuvo siempre en contraste con la vecina Tarento. En el 267 a. C. fue conquistada por los romanos. Fue entonces un puerto activísimo y lugar de escala para el Oriente y Grecia.
Más tarde Brindisi sería conquistada por los godos e incluida por el Imperio bizantino en su esfera de influencia.
Destruida en 674 por los longobardos de Benevento guiados por Romualdo, en el Siglo IX fue sede, en el sitio de Torre Guaceto, de un campo de trincheras sarraceno. Reconquistada por los Bizantinos, permaneció bajo su dominio hasta la conquista normanda en el 1070. La ciudad se vio involucrada en las luchas por la posesión del Reino de Nápoles; fue devastada por la peste en 1348 y destruida por el terremoto de 1456.
El período de máximo esplendor fue alcanzado con su anexión al recién creado Reino de Italia en 1860 y con la apertura del canal de Suez en 1869. Durante la primera guerra mundial Brindisi fue utilizada como sede del comando aliado para el bajo Adriático. Entre septiembre de 1943 y febrero de 1944 la ciudad fue capital de Italia en funciones.
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